Η Αρχαιολογική Συλλογή μέχρι το 1971 περιλάμβανε ελάχιστα μόνο αντικείμενα, αποθηκευμένα σε διαφορετικούς δημόσιους χώρους του νησιού, όλα προερχόμενα από την Αμοργό. Από το 1972 όμως, η συστηματική αρχαιολογική εξερεύνηση του νησιού και οι δωρεές των κατοίκων εμπλούτισαν σημαντικά τη συλλογή με ανασκαφικά και τυχαία ευρήματα, τα σημαντικότερα από τα οποία εκτίθενται σήμερα στους χώρους της Σάλας ή Πύργου Γαβρά.

Πρόκειται για διώροφο κτήριο, τμήμα ενός ευρύτερου οικοδομικού συγκροτήματος, στο οποίο ανήκε και η σημερινή κατοικία στα ανατολικά, καθώς επίσης και ο παρακείμενος µονόχωρος Ναός της Ζωοδόχου Πηγής, που µε βάση τις σωζόµενες επιγραφικές μαρτυρίες ήταν σε χρήση πριν από τον 17ο αι.

Στον όροφο, το ανώι, δεσπόζει η ψηλοτάβανη αίθουσα υποδοχής µε τα μικρά τοξωτά παράθυρα, γνωστή ως Σάλα του Γαβρά. Εδώ δόθηκε χορός προς τιμήν του βασιλικού ζεύγους του νεοσύστατου Ελληνικού κράτους, Όθωνος και Αμαλίας, κατά την επίσκεψή τους στο νησί. Σήμερα, στη Σάλα εκτίθεται κυρίως γλυπτική από την Αρχαϊκή (6ος π.Χ. αι.) έως και τη Ρωμαϊκή περίοδο (3ος μ.Χ. αι.). Πρόκειται κυρίως για επιφανειακά ευρήματα από τις τρεις αρχαίες πόλεις της Αμοργού, Αιγιάλη, Αρκεσίνη και Μινώα καθώς και από άλλες θέσεις. Στις προθήκες της σάλας εκτίθεται κεραμική καθώς και ευρήματα μικροτεχνίας από χαλκό, χρυσό, ελεφαντοστό και ύαλο, χρονολογούμενα από τον 8ο π.Χ. έως τον 4ο μ.Χ. αι., πολλά εκ των οποίων προέρχονται από την ανασκαφή της Μινώας (1981-1991).

Στη βεράντα εκτίθενται λίθινες ενεπίγραφες πλάκες των Αρχαϊκών χρόνων, αρχιτεκτονικά μέλη και ακέφαλοι κορμοί αγαλμάτων Ρωμαϊκών χρόνων, όλα επιφανειακά ευρήματα.

Στις δύο μικρές αίθουσες του κατωγείου, η έκθεση ολοκληρώθηκε το έτος 1998. Η πρώτη, περιλαμβάνει εκθέματα Προϊστορικής περιόδου: πρόκειται για ευρήματα τυχαία επιφανειακά, αλλά και ανασκαφικά, χρονολογούμενα στην Ύστερη Νεολιθική περίοδο (4η π.Χ. χιλιετία), στην Πρώιμη Εποχή του Χαλκού (3η π.Χ. χιλιετία) και στην Ύστερη Εποχή του Χαλκού (15ος-12ος π.Χ. αι.). Ειδικότερα, εκτίθεται κεραμική, μαρμάρινα ειδώλια και λιθόκτιστος τάφος Κυκλαδικού Πολιτισμού. Επίσης, εκτίθεται στρωματογραφική τομή από την ανασκαφή του Πρώιμου Κυκλαδικού οικισμού στη Μαρκιανή.

Στη δεύτερη αίθουσα εκτίθεται η Αρχαιολογική Συλλογή του Αμοργιανού αρχαιόφιλου Εμμανουήλ Ιωαννίδη (1823-1906). Το σύνολο των ευρημάτων προέρχεται από την Αμοργό. Περιλαμβάνεται γλυπτική (5ος π.Χ.-2ος μ.Χ. αι.), επιγραφές (3ος π.Χ. αι.-3ος μ.Χ. αι.), κεραμική και πήλινα ειδώλια (8ος π.Χ. αι.-3ος μ.Χ. αι.).

Στον αύλειο χώρο εκτίθενται επιτύμβιες στήλες και επιγραφές, από τον 6ο π.Χ. αι. έως τους Χριστιανικούς χρόνους, καθώς και αναθηματικές επιγραφές και τιμητικά ψηφίσματα Ελληνιστικών και Ρωμαϊκών χρόνων· επίσης, γλυπτική, Κλασσικών, Ελληνιστικών και Ρωμαϊκών χρόνων, αρχιτεκτονικά μέλη Ελληνιστικών, Ρωμαϊκών και Παλαιοχριστιανικών χρόνων και ταφή 4ου π.Χ. αι. σε πίθο 6ου π.Χ. αι.

Στα σημαντικότερα εκθέματα του μουσείου, συγκαταλέγονται μαρμάρινος κορμός κούρου, από τα Θολάρια Αιγιάλης, πιθανότατα Ναξιακού εργαστηρίου, 540-530 π.Χ., κορμός μαρμάρινου αγάλματος γυναικείας μορφής, από τη Μινώα, πιθανότατα ανάθημα σε Ιερό, έργο Πάριου γλύπτη, 510-500 π.Χ., το οποίο ενδεχομένως αναπαριστά τη θεά Άρτεμη και θραύσμα μαρμάρινης επιτύμβιας στήλης, από τον λιμένα της Μινώας, θέση Γιαλινάς, με ανάγλυφη μορφή ιματιοφόρου ανδρός, στηριζόμενου σε βακτηρία και φέροντος στα χέρια αντικείμενο δυσερμήνευτο: σικύη (βεντούζα) ή κλουβί, ή κράνος, πιθανώς φρυγικό πίλο. Πρόκειται για λαμπρό έργο, αποτέλεσμα του συνδυασμού νησιωτικής-Ιωνικής τέχνης, 440-430 π.Χ. Εκτίθεται, τέλος, μαρμάρινος βωμός ροδιακού τύπου, 2ου π.Χ. αι., από τα Κατάπολα, με ανάγλυφη διακόσμηση βουκράνων (ταυροκεφαλών), ταινιών, ροδάκων και ανθοπλοκάμων καθώς και με κατάλοιπα ερυθρού και γαλάζιου χρώματος.

Το ενδιαφέρον του επισκέπτη προκαλούν οι κληματίδες που διακοσμούν πήλινους λύχνους εισαγμένους από τη Μικρά Ασία, αποδεικνύοντας ότι τα πρώτα κρυπτοχριστιανικά σύμβολα της νέας θρησκείας, χρησιμοποιούνται ήδη από τον 3ο αι., όπως και η προσπάθεια εκχριστιανισμού των αρχαίων ειδώλων των Εθνικών με την προσθήκη των νέων εξαγνιστικών συμβόλων: χαρακτηριστικά παραδείγματα, η πεντάλφα που χαράχθηκε στο στήθος ενός αρχαϊκού αγάλματος από την Αιγιάλη, ο σταυρός σε επιτύμβια στήλη των ελληνιστικών χρόνων από τη μείζονα περιφέρεια της Μινώας, καθώς και το μετασκευασμένο ασημένιο σκεύος με την περίτεχνη διακόσμηση και τις προτομές των σατύρων στις λαβές, που έχει μετατραπεί σε κάδο αγιασμού με την εγχάραξη της εικόνας των Ισαποστόλων.